Στις συλλογές του μουσείου περιλαμβάνονται ευρήματα από τη Γεωμετρική μέχρι και τη Ρωμαϊκή περίοδο από τις ανασκαφές που πραγματοποιήθηκαν στον Αετό και σε άλλα σημεία. Ξεχωρίζει η συλλογή της Γεωμετρικής περιόδου. Από τα σημαντικότερα εκθέματα του μουσείου είναι ένα δακτυλιόσχημο αγγείο με γωνιώδη τοιχώματα, της Υστερογεωμετρικής περιόδου καθώς και μια αναθηματική επιγραφή που αναφέρει την Αθηνά και την Ήρα από το Σπήλαιο της Πόλης της Υστεροαρχαϊκής περιόδου. Στον προθάλαμο του μουσείου φιλοξενούνται επιτύμβιες στήλες. Στην πρώτη αίθουσα εκτίθενται ευρήματα από την Πρωτογεωμετρική και Γεωμετρική περίοδο (1000 - 700 π.Χ.), κυρίως πήλινα αγγεία, εκ των οποίων μια σημαντική ομάδα αγγείων τοπικού εργαστηρίου, καθώς επίσης χάλκινα και ελεφαντοστέινα αντικείμενα, που αποτελούν είτε εξαρτήματα, είτε αφιερώματα (τάματα). Στη δεύτερη αίθουσα φιλοξενούνται ευρήματα του 7ου αι. π.Χ. όπως πήλινα αγγεία τοπικών και ξένων εργαστηρίων και αρκετά περίτεχνα τελετουργικά αγγεία, ενώ στην οριζόντια προθήκη βρίσκονται τα θραύσματα μιας ντόπιας οινοχόης του 7ου αι. π.Χ., στην οποία υπάρχει η αρχαιότερη γνωστή επιγραφή, όπου αναφέρονται οι θεσμοί της Φιλίας και της Ξενίας. Η επιγραφή αυτή είναι έμμετρη σε δακτυλικό εξάμετρο, το μέτρο δηλαδή των Ομηρικών Επών. Στην τρίτη αίθουσα εκτίθενται ευρήματα από διαφορετικές εποχές και τοποθεσίες. Κάποια ευρήματα προέρχονται από το βόρειο τμήμα του νησιού τα οποία βρέθηκαν σε ανασκαφές του τέλους του 19ου αι. και στις αρχές του 20ου αι. Από αυτά ξεχωρίζουν μια μικροσκοπική χάλκινη προτομή ενός γενειοφόρου άνδρα με κωνικό σκούφο, η οποία σχετίζεται με τον Οδυσσέα και μια επιγραφή του 6ου αι. π.Χ. με γραφή «βουστροφηδόν», στην οποία αναγράφονται τα ονόματα της θεάς Αθηνάς και Ήρας. Ενδιαφέρον παρουσιάζει η συλλογή των πήλινων ειδωλίων, όπως και τα αναθήματα από το ιερό των νυμφών της Μαρμαροσπηλιάς και τα χάλκινα νομίσματα Ιθάκης, στα οποία διακρίνεται η μορφή του Οδυσσέα και η επιγραφή ΙΘΑΚΩΝ. Επίσης, στην τρίτη αίθουσα εκτίθεται μια μαρμάρινη ρωμαϊκή προτομή, σε φυσικό μέγεθος από το Βαθύ Ιθάκης.